Han pasado 4 años, 7 meses y 10 días después de los eventos de Halo 3, el juego comienza con un investigador de la ONI y la Dra. Catherine Halsey hablando de la historia de los SPARTAN-II, revelando que el gobierno desea conocer la clave del éxito del jefe maestro, para generar reemplazos para él. A continuación se muestra al Jefe Maestro y Cortana, quienes siguen vagando en el espacio, en los restos de la fragata UNSC Forward Unto Dawn, hasta que de pronto, Cortana logra detectar un extraño estruendo en la nave, ante lo cual se ve obligada a despertar al Jefe Maestro, sin decirle la razón por la cual lo despertó y qué es lo que ella hizo mientras dormía. John abre su cámara de Criogenización, toma a Cortana y empieza una lucha por investigar qué es lo que pasa; por el camino una onda naranja escanea la nave, el Jefe toma un elevador, sin embargo, éste se desploma. Afortunadamente John logra sujetarse, cuando inesperadamente aparece un Elite que intenta asesinar al Jefe. Luego de una corta pelea que termina con el Elite cayendo al hueco del ascensor. John se extraña del normalmente común ataque pensando en la tregua con el Covenant. En el camino, el Spartan va eliminando fuerzas hostiles del nuevo Covenant, en eso, Cortana cae en la cuenta de que hay varios cruceros de batalla Covenant, y que además de eso, hay un planeta Forerunner cuyo campo gravitacional los está atrayendo y que en última instancia terminarán chocando contra éste. Cortana le dice al Jefe que active los misiles de la nave manualmente para así acabar con los cruceros. El Jefe logra llegar a la cabina, activa los misiles y destruye los cruceros. Repentinamente, el planeta abre un vórtice y absorbe la Fragata y las naves Covenant, John intenta llegar a las cápsulas de escape, sin embargo es demasiado tarde, el Spartan es lanzado al espacio exterior, para luego ser absorbido hacia el interior del planeta.
Con los restos de las naves destruidas en el planeta, John sobrevive a la caída, y le pregunta a Cortana por su ubicación, Cortana le dice las coordenadas pero el Jefe se da cuenta de que algo le pasa a la IA, entonces Cortana le dice que esta en estado de rampancia y que no se podrá recuperar, pero el Jefe no le cree y dice que habrá una solución, encontrar a la Dra. Halsey y así reparar a Cortana. Finalmente se abren camino a través de las fuerzas del Covenant para localizar un cartógrafo. Cortana dice que la única información que pudo conseguir es que su ubicación es un mundo escudo llamado Requiem. También recibe una señal de una fuente desconocida, que definitivamente "no es Covenant", y sugiere la búsqueda de la señal. Ellos descubren que la señal está siendo enviada desde una torre cerca del núcleo del planeta, Cortana abre un portal tan cerca como le es posible del núcleo, en eso, un gran número de nuevos enemigos aparecen (Caballeros Prometeos).
Después de haber sido tele-transportado más cerca de la señal, se pone de manifiesto que es de la UNSC Infinity, que esta pidiendo ayuda. Un satélite cerca del centro del planeta está bloqueando la señal, donde dos torres de interferencia aumentan la potencia del dispositivo de bloqueo de señal. Cortana sugiere tomar estas torres para recibir la señal sin interferencia. Después de derrotar a varios grupos del enemigo desconocido, lo único que Cortana es capaz de investigar de ellos es la palabra "Prometeo", y que parecen IA de combate más avanzados que los Centinelas. Después de derribar la primera torre se revela que el Covenant está muy interesado en encontrar algo en el interior del núcleo. Después de derribar la segunda torre, la señal completa de la Infinity es recibida. Después de descubrir que la nave va a entrar en el planeta, Cortana intenta advertirles, pero la Infinity no recibe el mensaje. John lucha para llegar hacia el centro del satélite, la pareja descubre un objeto esférico; la fuente de la señal. Después de intentar detener la señal de la esfera se acerca a la ubicación del jefe donde la parte inferior se desprende de la misma. Una única figura se ve en un pedestal. La figura desconocida se revela como el Didacta y se lanza en contra del Jefe Maestro antes de declarar que su pueblo, los Forerunner, están regresando a la galaxia después de miles de años, y él comenta sobre cómo la humanidad debe ser destruida.
John se las arregla para escapar del Didacta y se dirige hacia la Infinity, que había entrado en el planeta. El Didacta también se dirige a la Infinity. Después de la lucha contra muchos Prometeos y el Covenant, que han unido sus fuerzas, se encuentra con el Comandante Thomas Lasky, la comandante Palmer y algunos grupos dispersos de Marines. El Jefe despeja una zona de aterrizaje para un Pelican que va a recogerlos, y los transportara a la Infinity, que esta combatiendo las olas del ejército Covenant. Palmer, Lasky, y el Jefe son enviados en una misión para permitir a la Infinity escapar de Requiem, y se les da un Mammoth. Después de destruir varios vehículos, entre ellos un Lich, John descubre que es una trampa. Entonces John y Cortana se separan y encuentran a la Bibliotecaria, quien explica que los Prometeos alguna vez fueron seres humanos, y cómo el Didacta está tratando de escapar para encontrar el Compositor y que planea convertir a la humanidad en Prometeos. Ella ayuda a acelerar al Jefe en su 'evolución' para que pudiera sobrevivir al Compositor. Una vez que John y Cortana se reúnen, se dirigen fuera de las estructuras Forerunner, donde intentan destruir al Didacta. Después regresan a la Infinity, donde Del Río da la orden de abandonar Requiem, indicando que debe regresar a la Tierra e informar al Alto Mando sobre lo que había ocurrido. Cortana y John intentan convencerlo de lo contrario, pero las órdenes del capitán es que Cortana sea dada de baja debido a su estado de rampancia. Ante la negativa del Jefe de entregarla, ordena tanto a Palmer como a Lasky a arrestarlo, pero ninguno de los dos se mueve. Con la ayuda de Lasky, John escapa de la Infinity antes de que salga y trata de destruir al Didacta de una vez por todas. Sin embargo, no tiene éxito, y se esconde dentro de un Lich para seguir al Didacta.
El Didacta y una flota Covenant, llegan a la instalación 03, el Covenat bajo el control del Didacta inmediatamente ataca la instalación que albergaba el Compositor. Después de luchar en su camino al interior de la instalación, John discute con algunos científicos allí y coge una bomba HAVOK para intentar destruir el Compositor. Por desgracia, es demasiado tarde, y el compositor se dispara y mata a todos en la base menos a él. Él toma un Broadsword F-41 para seguir al Didacta a la Tierra, donde es asistido por la Infinity, que ahora es controlada por el comandante Lasky. Allí, el Didacta dispara el Compositor, y el exterminio de la humanidad comienza en Nueva Phoenix. Con el fin de derribar los escudos del Didacta, Cortana clona sus personalidades rampantes para sobrecargar el sistema. Ella logra comunicarse con el Jefe débilmente y lo guía hasta la ubicación del Compositor para que lo destruya. Ella utiliza lo último de su energía para formar ella misma en una forma visible y toca a John por primera vez y la última. Cortana desaparece para siempre justo antes de que el Compositor se derrumbe a su alrededor. John es encontrado en medio de los escombros por un Pelican. Al hablar con el Comandante Lasky, John recuerda lo que una vez Cortana le dijo acerca de la humanidad y los soldados. En el final se ve a John en la Infinity quitándose su armadura mientras se escucha un discurso del Didacta (en el nivel legendario se le ve por primera vez una parte de su cara, los ojos).
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